Estudió música con su madre y luego con Tanaiev, Cherepin, Rimski-Korsakov y Liadov. Aunque después de la Revolución se exilió en los Estados Unidos, más tarde volvió a la Unión Soviética donde fue objeto de los máximos honores y representó los más altos ideales del arte soviético, para perder sus privilegios por su apoyo a una obra de Muradeli criticada por la oficialidad estalinista.

Prokofiev reveló un precoz talento como pianista y compositor, estudiando con Glier desde 1902. Dos años después ingresó al conservatorio de San Petersburgo y tuvo entre sus maestros a Rimsky-Korsakov, Lyadov y Tcherepnin. Tcherepnin y Myaskovsky le otorgaron un valioso apoyo, así como motivaron su interés por la música de Scriabin, Debussy y Strauss.

Prokofiev debutó como pianista en 1908 y rápidamente causó cierta sensación siendo considerado como un enfant terrible, ultramoderno e incomprensible (una imagen que estuvo feliz de explotar). Sus obras para piano solo y los extravagantes conciertos para piano N°1 y N°2 atrajeron la atención. Luego, en 1914, dejó el conservatorio y viajó a Londres, donde escuchó la música de Stravinsky y recibió un encargo de Dyaghilev. La partitura resultante, sin embargo, fue rechazada y Prokofiev utilizó la música en la llamada Suite Escita. Un segundo intento, Chout, no fue escenificado hasta 1921.

Entretanto su talento se expandía en distintas direcciones. En 1917 completó una ópera sobre El Jugador de Dostoyevsky, un estudio sobre la obsesión muy lejano de la fantasía contenida por su casi contemporánea ópera para Chicago llamada El amor por tres naranjas, escrita en 1919 y estrenada en 1921.

Ninguna de estas partituras tuvo mucho que ver con su Sinfonía Clásica, conscientemente concebida a la manera dieciochesca, y de nuevo muy distintas al lírico Concierto para violín N°1 escrito en el mismo periodo. Hubo también sonatas para piano basadas en antiguos bosquejos junto a las más osadas Visiones Fugitivas, todas de los años 1915 a 1919.

Hacia finales de este rico periodo, en 1918, Prokofiev viajó a los Estados Unidos, y desde 1920 se estableció en Francia. Su productividad disminuyó mientras trabajaba en la ópera El Angel de Fuego, una fábula intensa y simbolista sobre el bien y el mal (no fue estrenada hasta después de su muerte y mucha de su música fue empleada por Prokofiev en su Tercera Sinfonía).

Después de sufrir una etapa estilística ligada a la mecánica y la industria, que alcanzó su clímax en la segunda sinfonía y en el ballet El paso de acero, el compositor produjo una partitura mucho más tranquila, el ballet El hijo pródigo. Lo barbárico y lo lírico se alternaban dentro de su música y no fueron combinados hasta la década de 1930, cuando comenzó su proceso de reconciliación con la Unión Soviética.

La renovada relación fue al principio tentativa. Romeo y Julieta, el ballet encargado por el Bolshoi, fue estrenado en Brno en 1938 y sólo con el tiempo se integró al repertorio soviético: sus temas de agresión y amor romántico fueron un catalizador de los divergente impulsos de Prokofiev, así como lo fueron en la música para la película Alexander Nevsky de Eisenstein.

Finalmente se estableció en Moscú en 1936 y al comienzo sus intereses se dirigieron a géneros relativamente modestos como la canción, la música incidental, la cantata patriótica y la entretención infantil (Pedrito y el Lobo, 1936). Lamentablemente había llegado en un mal momento, cuando el camino hacia el realismo socialista estaba en su curso más intenso. Y de hecho su primera obra de un tipo más ambicioso, la ópera Semyon Kotko, no fue bien recibida.

Con el comienzo de la guerra, encontró la motivación para responder a los requerimientos patrióticos: de manera implícita en un ciclo de tres sonatas para piano (números 6 al 8) y en la Sinfonía N°5, y más abiertamente, en la versión operática de La Guerra y la Paz de Tolstoi, que de nuevo le permitió desarrollar los dos extremos de su genio musical. También trabajó en otro ballet, Cenicienta.

En 1946 se retiró al campo y aunque siguió componiendo, sus últimas partituras se aprecian como una suave coda a su producción. Aunque hasta ese momento había gozado del favor del gobierno, en 1948 fue censurado por utilizar un "excesivo formalismo" y armonías cacofónicas. Prometió componer con mayor lirismo, pero su ópera Cuento de un hombre auténtico (1948) fue de nuevo censurada. Su Sinfonía nº 7 (1952, premio Stalin) le devolvió el favor del gobierno. Prokófiev falleció el 5 de marzo de 1953 en Moscú (el mismo día que Stalin) cuando acababan de comenzar los ensayos para su ballet La flor de piedra (1950, escenificado en 1954).